村之間存在了太多的利益關係 曉先利用計謀分化四大忍村 掀起了第四次忍界大戰，形成砂隱和木葉聯盟對抗霧隱和雷隱聯盟，曉又計畫釋放了守鶴（我愛羅體內）、磯憮（幹柿鬼鮫體內）、貓又（由死神祭壇直接召喚出來）3只尾獸的力量打算趁戰爭尾聲四大忍村力竭之時將其全部毀滅，建立新秩序。
戰爭中期，自來也和綱手看到曉背後陰謀，準備直接搗毀曉基地，鳴人和櫻發現行蹤，秘密跟隨，自來也和綱手在途中遇到為了自己野心而想破壞曉的大蛇丸和佐助，木葉3忍暫時聯手對抗曉，但是由於曉得到尾獸力量，三忍竭力終不敵，關鍵時刻鳴人釋放九尾之力救出三忍，但其已奄奄一息。
因為事關重大，只有鳴人他們知道了曉的陰謀真相，因此綱手臨死將火影傳給鳴人，並要求他將曉以及尾獸消滅，保護忍者世界。自來也也告訴鳴人驚天秘密，其實鳴人就是四代火影，當初為了封印九尾在自己身體裏而使用禁術讓自己變成了嬰兒，村裏除了三代和四代師傅自來也，誰也不知道（大蛇丸已經叛逃、綱手不在村中），自來也要鳴人回村拿出封印之書，學會原來四代的所有忍術。封印之書只有四代本人可以打開（這也可以解釋為什麼第一集上鳴人為什麼很輕易就可以拿到那麼重要的封印之書並打開學習影分身了）並且記載了如何封印尾獸的究級封印術。
鳴人成為六代，（也是唯一由下忍直接成為火影的唯一一人），佐助為了殺鼬，暫時決定和鳴人一起回村。
綱手不在的時候，木葉由卡凱西等一班上忍組成了臨時領導會指揮作戰（鹿丸成為唯一入選的中忍）。
面對雷隱的攻擊，日向寧次為了替父親報仇，率領日向家族成員進行殊死對抗，已經成為了日向家實際的領導人，雛田也全力協助表兄使日向家族宗、分兩家不分彼此，空前團結。其他和鳴人一批的忍者在戰爭中也都有獨當一面的能力。
另一方面，曉積極活動，通過各種方法漸漸收集到除九尾外的另五隻尾獸。
鳴人的回歸給木葉上下帶來巨大震動，由於年紀尚輕又讓叛逃的佐助重新回村讓很多人不滿，鳴人的火影身份遭到質疑。一方面為了說服大家，另一方面為了留住佐助，鳴人陷入痛苦的境地。關鍵時刻，曾經一批的同學站出來對鳴人表現出堅定的信任，給了鳴人巨大的支持。佐助看到了大家相互間的信任，對自己原來的目的和立場產生了動搖。
鳴人將曉的陰謀告訴領導會，但戰爭已經處於白熱化，無法停止。而此時五代風影我愛羅派手鞠來到木葉打算聯合起來和雷、霧二村進行決戰，局勢陷入前所未有的緊張局面。
為了停止戰爭，鳴人、櫻說服佐助在戰場上同時召喚出三大通靈獸控制住戰局，向大家說明了曉的陰謀，正當大家明白事情真相的時候，曉一干人出現在戰場，打算一舉消滅四大隱村。
以得到8只尾獸的曉只等尾獸力量覺醒，他們利用強大力量使四大隱村的忍者傷亡慘重，鳴人，我愛羅和櫻等人苦苦支撐，而看見鼬的佐助復仇之心燃燒，獨自追趕上前，鼬將佐助引到曉秘密基地，用言語激發佐助，佐助異常氣憤，兩人開出萬華鏡寫輪眼經過生死決戰，鼬終於敗北，臨死前，鼬終於透露真相，將宇智波家族真正秘密和自己叛逃真相告訴弟弟：要殺自己最親之人方能開眼的並非萬華鏡而是萬華鏡之上的終極寫輪眼--血之寫輪眼，當年叛逃是因為鼬在一次任務中，發現曉組織的存在，曉欲殺之滅口，鼬憑自己能力頑強逃走，從此被曉盯上，曉用大蛇丸以毀滅木葉為威脅要求鼬加入，鼬深知曉實力可怕，同意加入，但曉為了讓其表示忠心，並要求曉成員資料需絕對保密，要求鼬殺其全族以防寫輪眼家族日後事變，對曉產生威脅。鼬將真相告之父母，為了大局，宇智波一族全無反抗被鼬清光，事後鼬以年紀尚幼不足為患為由說服曉放佐助一命。鼬將如何破壞曉的尾獸交談方法告訴佐助，佐助聽後淚留滿面，兩人兄弟情深之後，鼬亡。
重新回到戰場的佐助與鳴人等一起用盡全力終將曉全部擊敗，四大忍村也在聯合對抗曉後，體味和平的珍貴，從此相互友好